Pougovkine naît dans le village de Ramechki de la municipalité de Tchoukhloma dans l'oblast de Kostroma. Il n'est allé à l'école que pendant trois ans, car la famille était très pauvre. Ils déménagent à Moscou en 1936. Mikhaïl devient apprenti à l'usine et joue au théâtre amateur. Après une représentation, il est abordé par Fiodor Kaverine, le metteur en scène du théâtre d'art dramatique sur Sretenka ( Московский драматический театр на Сретенке) qui, impressionné par sa prestation, l'invite dans sa troupe[2]. En 1940, il débute au cinéma, avec un petit rôle dans l'adaptation du roman de Maxime Gorki, La Maison Artamonov, de Grigori Rochal. Le tournage a lieu la veille du déclenchement de l'opération Barbarossa. Deux jours plus tard, Pougovkine s'engage dans l'armée comme volontaire, en faisant une fausse déclaration concernant son âge pour être admis. Il combat au sein de la 1147e unité des tirailleurs d'infanterie. Après une grave blessure à la jambe, il est démobilisé et décoré de l'Ordre de la Guerre patriotique.
Après l'obtention de son diplôme, il travaille pendant une saison au théâtre dramatique de la Flotte du Nord à Mourmansk, puis, en 1948-1949 au Théâtre dramatique russe de Lituanie. De retour à Moscou, il passe des auditions dans trois théâtres différents et finalement intègre la troupe du Théâtre du Lenkom où il reste pendant huit ans. Ensuite, Pougovkine joue pendant la saison 1958—1959 au théâtre national dramatique de Vologda avant de se consacrer à la carrière cinématographique[1].
Au mois de , Pougovkine s'installe à Yalta en Crimée où il dirige son propre centre cinématographique. En 1992-1993, il rentre à la capitale et travaille au Théâtre national d'acteur de cinéma. En 1999, son centre cinématographique est transféré à Sokolniki.
Pendant sa carrière, l'artiste a incarné une centaine de personnages, principalement dans des comédies[1].
Pougovkine décède à son domicile à Moscou des complications du diabète le . Il repose au cimetière Vagankovo, sa tombe se trouve non loin de celle de son ami Alexandre Abdoulov, selon ses dernières volontés.
