Calverton fut d'abord connue comme la "Baiting Hollow Station" quand la Long Island Railroad, le chemin de fer, arriva en 1844. Le nom amérindien du lieu était Conungum ou Kanungum, ce qui signifiait "une ligne fixe" ou une "frontière". En 1868, un bureau de poste y fut ouvert et nommé d'après Bernard J. Calvert. Calverton resta une petite communauté fermière, spécialisée dans la culture de canneberges qui poussaient dans les zones marécageuses autour de la Peconic River jusqu'à l'achat des terrains par l'United States Navy en 1953.
En 1965, Nelson Rockefeller proposa d'utiliser la base pour y construire le quatrième grand aéroport de l'agglomération new yorkaise. Grumman et l'opposition locale firent que le projet n'aboutit pas.
En 1995 après que Northrop ait acquis Grumman, le nouveau Northrop Grumman quitta la base et la Navy commença à se débarrasser des terrains.
En 1996, avant que la base ne soit rendue à la ville de Riverhead, elle fut utilisée pour rassembler les débris du Boeing 747 du vol TWA 800 qui s'était écrasé dans l'océan, environ 32 km au sud le .
Riverhead continue à travailler pour développer l'aéroport. L'ancien Naval Weapons Industrial Reserve Plant est devenu le Calverton Executive Airpark (code IATA CTO) à la fin des années 1990. Une proposition a été faite pour y aménager une piste pour les courses automobiles de la NASCAR.
Géographie
Selon le bureau de recensement américain, la CDP a une superficie totale de 73,9 km2.