Dudinka estis fondita en 1667 kiel vintra setlejo. Ĝi ricevis la urbajn rajtojn en 1951. La urbo portas nomon de iama peltokomercisto Dudin, kiu konstruis tie la unuan blokdomon en la 17-a jarcento.
La urbo havas marhavenon ĉe bordo de la Jenisej, kiu interligas la oriente situantan industrian centron Norilsk al la Nordorienta pasejo. Hodiaŭ, tursitoj povas eniri la urbon nur per aparta permesilo.
La haveno de Dudinka apartenas al entrepreno Norilsk Nickel kaj samtempe mar- kaj riverhaveno.