Werner Eggerath war der Sohn eines Stuckateurs. Er absolvierte eine Schlosserlehre, arbeitete als Maschinist, Bergmann, Heizer, Transport- und Hafenarbeiter sowie Kraftfahrer. Von September 1918 bis März 1919 war er Soldat. Ab 1919 war er gewerkschaftlich organisiert, kämpfte 1920 in der Roten Ruhrarmee und flüchtete anschließend in die niederländische Provinz Limburg. Er lebte 1923 im deutschen Grenzort Gangelt, trat 1924 der KPD bei, wirkte als Parteifunktionär auf regionaler Ebene und als Arbeiterkorrespondent. 1929 wurde er Stadtverordneter in Neuss, 1932 Unterbezirksleiter der KPD in Wuppertal.
Nach seiner Befreiung zog Eggerath nach Eisleben, wo er im Juli 1945 zum Landrat des Mansfelder Seekreises ernannt wurde. Im Oktober 1945 wurde er erster Sekretär der KPD-Bezirksleitung Thüringen, 1946 Abgeordneter des Thüringer Landtags und Landesvorsitzender der SED von Thüringen. Von Mai bis Oktober 1947 amtierte er als Innenminister (Nachfolger von Ernst Busse). Als Nachfolger des in den Westen geflohenen Rudolf Paul wurde Eggerath im Oktober 1947 Regierungspräsident (Ministerpräsident) des Landes Thüringen. Dieses Amt hatte er bis zur Auflösung der Länder in der DDR 1952 inne. Daneben war er 1948/1949 Mitglied des Deutschen Volksrates und bis 1954 Abgeordneter der Volkskammer.
Von 1952 bis 1954 war Eggerath Staatssekretär beim Ministerpräsidenten der DDR und federführend an der „Aktion Ungeziefer“ beteiligt. Danach war er bis 1957 Botschafter in Rumänien (Nachfolger von Georg Ulrich Handke) und von 1957 bis 1960 erster Staatssekretär für Kirchenfragen. Ab 1961 lebte er als freischaffender Schriftsteller in Berlin.