Miles wuchs in seiner Jugendzeit in Denver auf und begann mit der Trompete unter dem Einfluss der Musik von Dizzy Gillespie und Maynard Ferguson. Während seiner Zeit an der East High School in Denver spielte er an der Seite von Don Cheadle in einer Jazz-Combo.[1][2] Er studierte und arbeitete 1981 bis 1985 an der University of Colorado mit John Gunther, und 1986 graduierte er an der Manhattan School of Music. Er wurde dann Assistant Professor für Musik an Denvers Metropolitan State College. 1986 nahm er zwei Alben unter eigenem Namen auf (Distance for Safety und Witness). 1992 spielte er in einem Theater-Orchester, das durch Italien tourte und dann in dem von Mercer Ellington geleiteten Ellington Orchestra. Ab Mitte der 1990er Jahre arbeitete er mit Ginger Baker (Coward of the County, 1999), in seiner Heimatstadt 1996 mit Paul Warburton, außerdem mit Bill Frisell auf dessen Album Quartet (1996) und 1999 auf The Sweetest Punch mit Frisells Arrangements von Kompositionen Elvis Costellos und Burt Bacharachs. 2001 dann nahm er mit Frisell das Duo-Album Heaven (auf dem Label Sterling Circle). Im selben Jahr wirkte er auf The Anomaly von DJ Logic mit. 2002 folgte Laughing Barrel in Quartettbesetzung mit dem Gitarristen Brandon Ross, dem Bassisten Anthony Cox und dem Schlagzeuger Rudy Royston.
Die Autoren Richard Cook und Brian Morton sehen keine ausdrücklichen Bezüge beim „Namensvetter“ Miles Davis; vielmehr integriere Ron Miles besonders auf seinem Quartett-Album Laughing Barrel, das sie mit der höchsten Bewertung auszeichneten, Einflüsse von King Oliver(Parade) bis zu Dave Douglas.
Nach mehreren Jahren im Trio mit Bill Frisell und Brian Blade erweiterte Ron Miles seine Band für das Album I Am a Man um Jason Moran und Thomas Morgan; in diesem All-Star-Quintett entstand „in traumhafter Sicherheit“ auch das Folgealbum Rainbow Sign (2020). Sein Titel ist zwar eine Referenz an ein Lied der Carter Family; doch das Album enthält neun neue, eigene Kompositionen.[3]