Poultney wurde am 21. September 1761 als Grant durch Benning Wentworth gegründet. Die wesentlichsten Ansiedlungen waren West Poultney, später mit eigenständigen Rechten als Village Poultney versehen und East Poultney. Begünstigt wurde das Wachstum durch die günstige Lage, etwa auf halber Strecke der Zweitagesreise zwischen Burlington und Albany. Hier bot sich eine Übernachtung und das Wechseln der Pferde an und so wurde bereits Anfang des 19. Jahrhunderts eine Gaststätte errichtet, die dies ermöglichte. Später wurde die private State Route 30 gebaut, die weitere Reisende durch Poultney führte.[2]
Die Ansiedlung der Troy Conference Academy, heute bekannt als Green Mountain College, brachte viele Studenten und ihre Lehrer nach Poultney. Die Ansiedlung wurde ermöglicht, da die Einwohner diese mit einer Zahlung von 6000 Dollar und später dem Bau der United Methodist Church förderten. Die Schule wurde 1863 in Ripley Female College umbenannt, da die Studentenschaft zunehmend weiblich war. Das College wurde zu einem wichtigen Ausbildungsort in der Frauenbildungsbewegung und war die erste Universität in Vermont, die Frauen einen Abschluss ermöglichte.[2]
Die Rutland and Washington Railroad erreichte West Poultney im Jahr 1851. Dies förderte das weitere Wachstum von West Poultney. Zunehmend zogen mehr Bewohner nach West Poultney auch aus East Poultney und auch die Geschäfte, Kirchen, Schulen und das Postamt wurden nach West Poultney verlegt.[2]
Mit eigenständigen Rechten wurde das Village Poultney im Jahr 1908 versehen.[3]
Zadock Thompson: History of Vermont, natural, civil and statistical, in three parts. 3. Band. Chauncey Goodrich, Burlington 1842, S.143f. (eingeschränkte Vorschau in der Google-Buchsuche).
H. P. Smith: History of Rutland County, Vermont, with illustrations and biographical sketches of some of its prominent men and pioneers. D. Mason & co., Syracuse, N.Y. 1886, S.766f. (archive.org).