Im Laufe seiner militärischen Dienstzeit war er 1975 bis 1978 Chef des Marinepersonalwesens (Chief of Naval Personnel) und wurde im Anschluss Nachfolger von Vizeadmiral Harry D. Train II als Befehlshaber der 6. US-Flotte (US Sixth Fleet). Er verblieb auf diesem Posten bis zu seiner Ablösung durch Vizeadmiral William N. Small im Juli 1979.[2]
Danach 1979 wurde Watkins zunächst Stellvertretender Chef für Marineoperationen und dann im Anschluss ab 31. Juli 1981 Admiral und Kommandeur der Pazifikflotte in Pearl Harbor. Zuletzt war Admiral Watkins vom 30. Juni 1982 bis zum 30. Juni 1986 Chief of Naval Operations und damit der ranghöchste Offizier und Admiralstabschef der US Navy. Nach seinem Eintritt in den Ruhestand folgte ihm der bisherige Kommandeur der Atlantikflotte, Admiral Carlisle Trost.
Am 1. März 1989 wurde Watkins von US-PräsidentGeorge Bush zum Energieminister (Secretary of Energy) in dessen Kabinett ernannt und blieb bis zum Ende von Bushs Amtszeit am 20. Januar 1993 im Amt. Als Energieminister war er auch für die Herstellung von Atomwaffen verantwortlich.[3][4]