En gravplads fra ca 1800 f. Kr. med tilhørende bosættelse er de første tegn på en bebyggelse på området. Det første skriftlige bevis på Ingolstadts eksistens er i Karl den Storestestamente fra 806. Omkring 1250 får Ingolstadt byrettigheder og senere også ret at udgive egne mønter.
I 1510 blev den katolsketeologJohannes Eck professor ved byens universitet fra 1472, Universität Ingolstadt, som ved hans og andres indsats blev et intellektuelt centrum for den såkaldte modreformation.[2]