През 1385 г. баща му бургграф Фридрих V решава синовете му да участват в управлението и нарежда чрез т. нар. Dispositio Fridericiana за бъдещето разделение на страната между двамата. През 1396 г. Йохан III участва с неговия зет Сигизмунд в битката при Никополис в България против турците и му спасява живота. Заедно с граф Херман фон Цили той го завежда на кораб по Дунав и го спасява от пленяване.
След оставката на баща му през 1397 г. той управлява няколко години заедно с брат си. Най-късно през 1403 г. те осъществяват желанието на баща им и си разделят наследството му. Йохан III получава Кулмбах, Фридрих VI Ансбах. Йохан III си подрежда резиденцията в Княжество об дем Гебирг в крепостта Пласенбург об Кулмбах.
От 1390 г. Йохан III е най-близък довереник на крал Венцел и се грижи за своята франкска собственост, докато по-малкият му брат Фридрих като курфюрст на Бранденбург все повече участва в политиката на империята и в негово отсъствие Йохан се грижи и за неговата собственост.
Йохан III умира на 11 юни 1420 г. и е погребан в манастир Мюнстер Хайлсброн. Понеже няма мъжки наследници, след неговата смърт той е наследен от по-малкия му брат Фридрих I.
Деца
Йохан III и Маргарета Люксембургска имат една дъщеря:
