Клубът официално е създаден през 1953 г. в Балтимор, Мериленд. След серия от смени на името, основателите се спират на Балтимор Колтс. През 1984 г. отборът се премества в Индианаполис.
„Колтс“ са шампиони на НФЛ 3 пъти преди обединението на лигата с Американската футболна лига (АФЛ) – през 1958, 1959 и 1968 и освен това 2 пъти са печелили Супербоул – през 1971 и през 2007 г.
Домакинските си срещи „Индианаполис“ играе на построения през 2008 г. Лукас Ойл Стейдиъм.