1940 року Діфенбейкер був обраний до парламенту від Консерватививної партії Канади.
Він тричі був суперником керівництва партії на партійних з'їздах 1942, 1948, а в 1956 очолив її.
У 1957 році, коли консерватори перемогли на федеральних виборах і сформували уряд меншості, Діфенбайкер обійняв посаду прем'єр-міністра Канади. 1958 партія Діфенбейкера перемогла на федеральних виборах, і він сформував уряд більшості.
Під час правління своєї адміністрації, Діфенбейкер анулював «Проект Авро CF-105 Канада Ерров» (англ.Avro Canada CF-105 Arrow) і закупив військові літаки американського виробництва, що було суперечливим рішенням в історії Канади.
Серед вагомих досягнень Діфенбейкера на посаді голови уряду:
Канадський білль про права (англ.Canadian Bill of Rights),
Королівська рада охорони здоров'я (англ.the Royal Commission on Health Services)
Закон про відродження і розвиток сільського господарства (англ.the Agricultural Rehabilitation and Development Act)
Економічна рада Канади (англ.National Productivity Council (Economic Council of Canada))
Bliss, Michael (2004), Right Honourable Men: The Descent of Canadian Politics from Macdonald to Chrétien (вид. revised), HarperCollins Publishers Ltd., ISBN0-00639-484-1.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Diefenbaker, John (1975), One Canada, Memoirs of the Right Honourable John G. Diefenbaker: The Crusading Years 1895 to 1956, Macmillan of Canada, ISBN0-77051-331-X.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Diefenbaker, John (1976), One Canada, Memoirs of the Right Honourable John G. Diefenbaker: The Years of Achievement 1956 to 1962, Macmillan of Canada, ISBN0-77051-443-X.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Diefenbaker, John (1977), One Canada, Memoirs of the Right Honourable John G. Diefenbaker: The Tumultuous Years 1962 to 1967, Macmillan of Canada, ISBN0-77051-569-X.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
English, John (1992), The Worldly Years: The Life of Lester Pearson, 1949–1972, Vintage Books, ISBN0-39428-015-6.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Gabriel, Soloman (1987), Foreign Policy of Canada: A Study in Diefenbaker's Years, Uppal Publishing House, ISBN8-18502-424-3.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Meisel, John (1962), The Canadian General Election of 1957, University of Toronto Press
Nash, Knowlton (1990), Kennedy & Diefenbaker: Fear and Loathing Across the Undefended Border, McClelland and Stewart, ISBN0-77106-705-4.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Newman, Peter (1963), Renegade in Power: The Diefenbaker Years, McClelland and Stewart, ISBN0-771067-47-X.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Peden, Murray (1987), Fall of an Arrow, Stoddart Publishing, ISBN07-7375-105-X.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Smith, Denis (1995), Rogue Tory: The Life and Legend of John Diefenbaker, Macfarlane Walter & Ross, ISBN0-92191-292-7.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Stewart, Greig (1991), Shutting Down the National Dream: A.V. Roe and the Tragedy of the Avro Arrow., McGraw-Hill-Ryerson, ISBN0--07-551119-3.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Stursberg, Peter (1975), Diefenbaker: Leadership Gained 1956-62, University of Toronto Press, ISBN0-80202-130-1.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)
Stursberg, Peter (1976), Diefenbaker: Leadership Lost 1962-67, University of Toronto Press, ISBN0-802022-25-1.{{citation}}: Перевірте значення |isbn=: недійсний символ (довідка)