У сезоні 2009/10 дебютує у складі команди «Саут-Кароліна Стінгрейс» (ХЛСУ), а завершував вже в складі клубу АХЛ «Герші Берс».
5 листопада 2010 дебютує в складі «Вашингтон Кепіталс» замінивши в воротах чеха Міхала Нойвірта. За час проведений в матчі проти «Бостон Брюїнс» відбив чотири кидки, «столичні» перемогли 5:3. Через два дні Брейден в грі проти «Філадельфія Флайєрз» вийшов у стартовому складі. «Вашингтон» переміг в овертаймі 3:2. 9 березня 2011 Голтбі відіграв свій перший сухий матч проти «Едмонтон Ойлерз» відбивши 22 кидки. Незважаючи на успішну гру 27 березня був відправлений до фарм-клубу «Герші Берс», де розпочав і наступний сезон.
Завершував сезон 2011/12 у складі «кепіталс». Через травми основних голкіперів Томаша Вокоуна та Міхала Нойвірта Брейден дограє основним воротарем регулярний сезон та проводить перші матчі в кар'єрі серії плей-оф. В серії проти «Бостон Брюїнс» він виводить свою команду в півфінал, але в півфіналі, де він знову був основним столичний клуб поступився в серії «Нью-Йорк Рейнджерс».
У складі «Кепіталс», 2013 рік.
25 лютого 2013 клуб продовжив з ним контракт на два роки. Сума контракту становить $ 3,7 мільйонів.
9 січня 2015 Голтбі оновив рекорд «Вашингтон Кепіталс» за кількістю проведених матчів поспіль — 23-и. Таким чином він побив рекорд Вейна Стівенсона, який був встановлений в сезоні 1979/80. Брейден виходив на майданчик і в наступних чотирьох матчах довівши рекорд до 27-и матчів. Загалом в тому сезоні він повторив ще три клубні рекорди за кількістю матчів та перемог: 73 гри, 41 перемога, що встановив німецький воротар Олаф Кельціг в сезоні 1999—2000 років,[1] а також рекорд сухих матчів встановлений Джимом Кері в сезоні 1995/96. Окрім цього він встановив новий рекорд за кількістю відбитих кидків — 1887.
24 липня 2015 року Голтбі підписав з «Кепіталз» новий 5-річний контракт на суму $ 30,5 мільйонів.
У листопаді та грудні 2015 року Брейді був названий другою зіркою місяця. Він виграв 9 з 10 грудневих матчів, відбиваючи 94,7% кидків і пропускаючи 1,69 гола за гру.
9 квітня 2016, в матчі з «Сент-Луїс Блюз», Голтбі здобув свою 48-у перемогу в регулярному чемпіонаті і повторив рекорд ліги, встановлений Мартеном Бродером в сезоні 2006/07. Для цього досягнення Брейдену знадобилося 66 матчів, тоді як Бродер встановив свій рекорд, провівши в сезоні 78 матчів. За підсумками сезону Голтбі був визнаний найкращим воротарем регулярного чемпіонату і отримав Трофей Везіни.
28 березня 2017 року, Голтбі здобув свою 40-у перемогу в сезоні, «кепіталс» обіграли «Міннесота Вайлд» 5:4 в овертаймі. Ця перемога зробила Брейдена третім воротарем в історії ліги, що здобули щонайменше 40 перемог в трьох сезонів поспіль, до нього це зробили Бродер (2005—08) та Євген Набоков (2007—10).[2]