Almqvist inledde karriären i Nyköpings BIS. Via Syrianska FC tog han sedan klivet till IFK Norrköping som 15-åring. Efter lite mer än ett år i klubben flyttade han 2015 till den engelska proffsakademin Nike Academy, där han tillbringade sju månader innan han återvände till Norrköping.[2]
Hösten 2016, kort efter att Almqvist återvänt till Norrköping, skrev han på ett lärlingskontrakt med "Peking".[3] Under den första säsongen i IFK Norrköpings seniortrupp kom också den allsvenska debuten. I mötet med Halmstads BK den 23 september 2017 fick Almqvist göra sina första allsvenska minuter, då han gjorde ett inhopp i den 80:e matchminuten.[4] Kort efter debuten förlängde han kontraktet med Norrköping med tre år.[5]
I mars 2018 lånades Almqvist ut till Varbergs BoIS på ett låneavtal fram till sommaren 2018.[6] Den 19 juli 2018 lånades Almqvist ut till Norrby IF på ett låneavtal över resten av säsongen 2018.[7]
Säsongen 2019 spelade Almqvist främst i IFK Norrköpings samarbetsklubb IF Sylvia i Division 1, men förstärkte IFK Norrköpings trupp med bl.a. 1 spelad match i Svenska cupen mot IFK Timrå (vinst 1-6). I augusti 2019 skrev Almqvist på ett nytt långtidskontrakt för IFK Norrköping till och med år 2023.[8]
Almqvist blev en av IFK Norrköpings dyraste försäljningar någonsin då han i oktober 2020 såldes till ryska FK Rostov för cirka 37 miljoner kronor. Kontraktet i Ryssland sträcker sig över fyra år.[9]
Den 17 mars 2022 lånades Almqvist ut till nederländska Utrecht på ett låneavtal över resten av säsongen 2021/2022.[10] Den 5 juli 2022 lånades han ut till polska Pogoń Szczecin på ett säsongslån.[11] Den 22 juni 2023 lånades Almqvist ut till italienska Lecce på ett säsongslån.[12] Den 13 augusti 2024 värvades han av italienska Serie A-klubben Parma, där han skrev på ett treårskontrakt.[13]
Privatliv
Pontus Almqvist är yngre bror till fotbollsspelaren Tove Almqvist.[14]