Hakelius inledde karriären vid Värnpliktsrådet. Han kom till Svenska Dagbladet som ledarskribent 1993 och blev senare biträdande politisk redaktör. Hösten 1999 startade Finanstidningen en ledarsida och Hakelius rekryterades som tidningens förste politiske redaktör. År 2000 blev Hakelius en av två chefredaktörer på Finanstidningen, med ansvar för ledare och kultur.[4] Den 29 januari 2002 sade Hakelius upp sig från Finanstidningen.[5]
I maj 2002 återkom han till Svenska Dagbladet och även Aftonbladet för att skriva krönikor i båda tidningarna.[6] År 2005 började han på Aftonbladets debattredaktion.[7]
I augusti 2015 tillkännagavs att Hakelius utsetts till chefredaktör för nyhetsmagasinet Fokus från och med 1 januari 2016.[8] Han slutade som chefredaktör för tidningen i augusti 2017, men stannade kvar som politisk chefredaktör.[9]
Efter fjorton år lämnade Hakelius Aftonbladet i april 2016 för att bli krönikör hos konkurrenten Expressen.[10][11] Han har senare sagt att han lämnade Aftonbladet efter att tidningens chefredaktör Sofia Olsson Olsén hade synpunkter på hur han formulerat sig.[12][13]
Författarskap
Hakelius har vid sidan av skribentyrket och redaktörskapet skrivit ett antal böcker. År 1995 kom Den österrikiska skolan: en introduktion till humanistisk nationalekonomi och fyra år senare utkom artikelsamlingen Manifest för otidsenliga. År 2003 publicerades Förmögen till värdighet: Wilhelm Röpke, människan och ekonomin, en bok om Wilhelm Röpke, en av männen bakom det västtyska "ekonomiska undret". Döda vita män (2009), Ladies (2010) och Rule, Britannia! (2014) är populärt hållna böcker om brittiska egenheter och excentriker.
Släktnamnet Hakelius togs av hans farfar Axel Hakelius (f. 1897), ägare av Hacksta gård och son till lantbrukaren Konrad Nilsson. Johan Hakelius är gift med journalisten Susanna Popova.[2]