На молодёжном уровне Дастин Токарски играл за клуб Западной хоккейной лиги «Спокан Чифс». В 2008 году его на драфте НХЛ в пятом раунде выбрал клуб «Тампа Бэй Лайтнинг» под общим 122 номером. 30 декабря 2008 года Токарски подписал с «Тампой» трехлетний контракт новичка[1]. В сезоне 2009/10 Токарски дебютировал в НХЛ. Он был вызван из фарм-клуба «Тампы» 14 января[2] вместо получившего небольшую травму Майка Смита. 16 января в матче против «Флориды Пантерз» Токарски заменил после второго периода пропустившего пять шайб Антеро Нииттюмяки[3].
Весь сезон 2011/12 Токарски провел в АХЛ, выступая за «Норфолк Эдмиралс». 8 марта 2012 года Токарски впервые в своей карьере в НХЛ начал игру в стартовом составе. Он был вызван из АХЛ перед матчем против «Вашингтон Кэпиталз», чтобы заменить травмированного Мэтью Гарона[4]. Первую победу в лиге он одержал через пять дней в матче против «Бостон Брюинз»[5].
14 февраля 2013 года «Тампа» обменяла Токарски в «Монреаль Канадиенс», получив взамен вратаря Седрика Дежардена[6][7]. 19 августа Дастин Токарски подписал годичный двусторонний контракт с «Монреалем»[8], а 12 апреля 2014 года продлил своё соглашение с клубом ещё на два года[9].
19 мая 2014 года Токарски дебютировал в плей-офф НХЛ в матче против «Нью-Йорк Рейнджерс» во втором матче финала Восточной конференции. В первом матче серии основной вратарь «Монреаля» Кэри Прайс получил травму и по ходу матча его заменил Петер Будай[10], а Токарски выходил с первых минут в оставшихся матчах серии[11][12].
20 августа 2018 года в качестве свободного агента Токарски подписал однолетний двусторонний контракт с «Нью-Йорк Рейнджерс».[15] Сезон начал в АХЛ за «Хартфорд», после чего был переведён в «Шарлотт». В составе «Чекерс» стал во второй раз в карьере обладателем Кубка Колдера, не проиграв за них ни одного матча из 12 (7 в регулярном чемпионате и 5 в плей-офф).