После прочтения пробных лекции и сдачи магистерского экзамена он был допущен в 1888 году к преподаванию в университете в качестве приват-доцента; 17 марта 1891 года защитил диссертацию на степень магистра. В 1901 году был избран профессором историко-филологического факультета по кафедре истории российской словесности.
Подготовил к печати полное собрание сочинений А. С. Грибоедова, ряд памятников древнерусской литературы.
И. А. Шляпкин собрал библиотеку русских книг XVII—XX вв. с множеством уникальных экземпляров, коллекцию старинных рукописей XII—XVIII вв. и автографов. На основе личного собрания он выпустил книгу «Из неизданных бумаг А. С. Пушкина» (1903). Отдельную брошюру Илья Шляпкин посвятил так называемому Святославову кресту из Георгиевского собора в Юрьеве-Польском[4]. Он составил сборник изречений о книге и чтении «Похвала книге» (1917). Значительная часть библиотеки после его смерти поступила в библиотеку Саратовского университета.
Часть другой своей коллекции, в основном, предметы археологии, он завещал Псковскому Археологическому обществу; предметы искусства — художественно-промышленной школе имени Фан-дер-Флита.
Ещё будучи студентом, И. А. Шляпкин заинтересовался историей Пскова и в 1879 году была напечатана (сначала в «Псковских губернских ведомостях», затем — отдельным изданием) его первая работа.
Русское поучение XI века о перенесении мощей Николая чудотворца и его отношение к западным источникам. — СПб.: О-во любителей древней письменности, 1881
«Повесть о Василии Златовласом, королевиче чешской земли» : Сообщ. чл.-кор. О-ва любителей древней письменности и чл.-сотр. Археол. ин-та И. А. Шляпкина : (Чит. в заседании 23 апр. 1882 г.). — СПб.: тип. и хромолит. А. Траншеля, 1882
История русской литературы: Лекции, чит. в 1908—1909 г. в Спб. ун-те / Проф. И. А. Шляпкин. — СПб.: Студ. изд. ком. при Ист.-филол. фак. С.-Петерб. ун-та, 1911.
Биографический словарь профессоров и преподавателей Императорского С.-Петербургского университета за истекшую третью четверть века его существования. 1869—1894. — СПб.: Тип. и лит. Б. М. Вольфа, 1896. — Т. 2. — С. 342—344.