Первые упоминания о Понтии Аквиле относятся к 45 году до н. э., когда он занимал должность народного трибуна[8]. Учитывая его республиканские убеждения, антиковеды предполагают, что в предшествующие годы Аквила участвовал в гражданской войне на стороне Гнея Помпея Великого[9], а в поле зрения источников не попал только потому, что не принадлежал к кругу общения Марка Туллия Цицерона[1]. Советский учёный Сергей Утченко даже называет его «видным помпеянцем»[10].
В качестве народного трибуна Аквила продемонстрировал свою приверженность республиканским традициям[1]. Согласно Светонию, когда диктаторГай Юлий Цезарь во время своего триумфа проезжал мимо трибунской скамьи на форуме, Понтий не встал, чтобы его поприветствовать. Цезарь воскликнул в негодовании: «Не вернуть ли тебе и республику, Аквила, народный трибун?» (Repete ergo a me Aquila rem publicam tribunus). «И ещё много дней, давая кому-нибудь какое-нибудь обещание, он непременно оговаривал: „Если Понтию Аквиле это будет благоугодно“» (Si tamen per Pontium Aquilam licuerit)[5]. По мнению немецкого антиковеда Рудольфа Ханслика, диктатор отреагировал на демарш Понтия так обострённо потому, что увидел в трибуне принципиального оппозиционера[1].
Аппиан и Дион Кассий называют Аквилу в числе заговорщиков, которые 15 марта 44 года до н. э. закололи Цезаря во время заседания сената[6][7]. В начале 43 года до н. э., когда цезарианец Марк Антоний выступил против республиканца Децима Юния Брута Альбина, управлявшего тогда Цизальпийской Галлией, и начал таким образом Мутинскую войну, Понтий в качестве легата выступил на стороне Брута[11]. Действуя во главе отдельного отряда, он взял в конце января город Клатерна, потом разбил при ПолленцииТита Мунация Планка Бурсу (легата Антония). В апреле Аквила двинулся на помощь Мутине, в которой Антоний осадил Брута. 21 апреля, объединив свои силы с консуломАвлом Гирцием и пропреторомОктавианом, он попытался прорваться в город; врагу пришлось отступить, но Аквила погиб в схватке вместе с Гирцием[1].
В Риме Понтий удостоился по инициативе Цицерона[12] высших посмертных почестей — торжественных похорон за счёт государства и установки статуй в публичных местах[1].
