Перкинс является выпускником средней школы Томаса Уортингтона, одноименного города. После окончания учебного заведения поступил в Южно-Флоридский университет, где начал выступать за университетский футбольный клуб «Саут Флорида Буллз». С новой командой Трой занимает третье место в Университетской футбольной лиге в 2001 году, а в 2002 выигрывает серебряные медали. На старших курсах его приглашают в команду Университета Эвансвилла, куда он и переходит в 2003 году. В 19 матчах за «асов» Перкинс пропустил 21 гол. Также он выступал за любительскую команду «Кейп-Код Крусейдерс» в 2002 и 2003 годах.
«Ди Си Юнайтед»
После окончания сезона 2003 года, Трой остался без контракта. В 2004 году в его услугах заинтересовалась команда MLS «Ди Си Юнайтед». Голкипер подписал с «Юнайтед» контракт и сразу же был отдан в аренду в «Нортерн Верджиния Ройалс». Вратари «орлов» Ник Римандо и Даг Уоррен потеряли доверие тренера и после возвращения из аренды, шанс был предоставлен Перкинсу. Трой оправдал доверие, в первом сезоне он провел за клуб 16 матчей, пропуская в среднем 1,6 гола за игру. Несмотря на уверенную игру Перкинса, команда выступала не важно и в конце сезона Троя сменил в воротах Ник Римандо.
В сезоне 2006 года, Перкинс был основным вратарем «Ди Си Юнайтед» и принял участие в тридцати двух матчах. В том же сезоне его признают Лучшим Вратарем года в MLS и Трой принимает участие в «матче всех звёзд» против лондонского «Челси».
«Волеренга»
20 декабря 2007 года Перкинс подписывает 5-летний контракт с норвежской «Волеренгой» и становится первым американцем, подписавшим контракт с норвежским клубом[3][4]. Трой принимает такое решение из-за того, что «Ди Си Юнайтед» подписывают нового вратаря Зака Уэллса. За полтора года в Норвегии Перкинс принимает участие в 53 матчах Типпелиги и становится настоящим любимцем местных болельщиков. В составе «Волеренги» Трой становится обладателем Кубка Норвегии.
Возвращение в «Ди Си Юнайтед»
13 января 2010 года, в результате перераспределения денежных средств от обмена полузащитника «Филадельфия Юнион» Фреда на драфте, у «Ди Си Юнайтед» появилась возможность вернуть Перкинса[5]. Несколько французских клубов и голландский «Фейеноорд» проявляли интерес к Трою, но до конкретных действий дело не дошло и вратарь вернулся в столичную команду[6]. На этот раз Перкинс пришёл в ранге основного голкипера и принял участие во всех 22 матчах сезона.
«Портленд Тимберс»
17 декабря 2010 года был обменян в новообразованный «Портленд Тимберс» на Стива Кронина[7]. Несмотря на то, что Трой пришёл в команду в качестве основного вратаря, он пропускает первые шесть матчей чемпионата из-за травмы полученной на тренировке. Свой дебютный матч Перкинс провёл 24 апреля 2011 года против «Лос-Анджелес Гэлакси»[8]. 28 ноября того же года Трой подписывает новый контракт с командой[9].
13 января 2015 года на драфте возвращения Перкинс, оставшийся без контракта, был выбран клубом «Сиэтл Саундерс»[12]. 11 января 2016 года Перкинс объявил о завершении карьеры и вхождении в тренерский штаб академии клуба в качестве тренера вратарей[13].
Будучи резервным вратарем «Ди Си Юнайтед», Перкинс работал в магазине спортивных товаров[20], а в 2006 году он устроился менеджером по ипотечному кредитованию. По словам вратаря таким образом он создает для себя безопасное будущее после окончания футбольной карьеры[21].
В одном из интервью Трой назвал причины, по которым он покинул «Волеренгу» и не пожелал остаться в Европе. Основная причина это невозможность супруги вратаря приспособиться к жизни в Норвегии.
В январе 2017 года Перкинс был принят на службу в полицию в качестве офицера департамента полиции Кенневика[22].