Маркус Миллер родился и вырос в Нью-Йорке. Первые познания в теории музыки и практические уроки он получил у своего отца, органиста и директора церковного хора. Первым музыкальным инструментом Миллера была блокфлейта. Позже, ещё в школе, он начал осваивать кларнет, играя в школьном ансамбле и в New York All-City band. После школы Маркус поступает в Высшую школу музыки и искусства (High School of Music and Art) по классу кларнета. Он хочет продолжить музыкальное образование в консерватории, но не уверен в правильности выбранного инструмента. Поэтому он поступает в колледж без музыкальной специализации — Queens College.
Бас-гитару Миллер впервые взял в руки, играя в местных фанк-группах, когда ему было тринадцать лет. Он осваивал её самостоятельно, используя знания, полученные при изучении игры на кларнете.
Как композитор, Миллер написал «Tutu» для Майлза Дэвиса — композицию, которая определила карьеру Дэвиса в конце 1980-х годов, и была заглавным треком одноимённого альбома, для которого Маркус написал все песни, кроме двух, да и то одна из них была написана в соавторстве с Дэвисом. Он также написал «Chicago Song» для Дэвида Сэнборна и был соавтором «Til My Baby Comes Home», «It’s Over Now», «For You to Love» и «Power of Love» для легенды блюза Лютера Вандросса. Миллер также написал «Da Butt», которая была показана в х/ф «School Daze» Спайка Ли.
Спустя какое-то время Миллер начинает продюсировать других музыкантов. Его первым серьёзным опытом стал альбом Дэвида Сэнборна Voyeur, принёсший ему Грэмми. Вместе они работали над другими популярными альбомами, в числе которых Close Up, Upfront и получивший Грэмми в 2000 годуInside.
Лютер Вандросс, легенда ритм-энд-блюза, также долгие годы сотрудничал с Миллером. Многие хиты Вандросса, среди которых Till My Baby Comes Home, It’s Over Now, Any Love, I’m Only Human, были написаны или спродюсированы Миллером.
В 1986 году Маркус Миллер продюсирует альбом Майлза Дэвиса Tutu. Всего как продюсер он участвует в создании ещё двух альбомов Дэвиса.
Маркус Миллер с бас-кларнетом в Амстердаме (2007 г.)
Карьеру сольного исполнителя Миллер начал в 1993 году альбомом The Sun Don’t Lie. В 1995 в свет вышли Tales. После двух лет гастролей по просьбам своих фанатов он издаёт сборник Live & More.
Принёсший Грэмми в 2001 году альбом М² был назван журналом Jazziz в числе 10 лучших альбомов года. В последнее время Миллер также сочиняет музыку для фильмов.
Маркус Миллер является обладателем многочисленных премий Грэмми как продюсер Майлза Дэвиса, Лютера Вандросса, Дэвида Сэнборна, Боба Джеймса, Чаки Хан и Уэйна Шортера. Он выиграл премию Грэмми за лучшую R&B песню в 1992 году «Power of Love» для Лютера Вандросса, а в 2001-м году — за лучший современный джазовый альбом за свой четвёртый сольник M².
Миллер в настоящее время имеет свою собственную группу.
В 1997 году он играл на бас-гитаре и бас-кларнете в группе под названием «Legends», с участием Эрика Клэптона (гитара и вокал), Джо Семпла (фортепиано), Дэвида Сэнборна (альт-саксофон) и Стива Гэдда (ударные). Группа приняла участие в одиннадцати крупных джазовых фестивалях в Европе.
