Клуб был основан в 1928 году и с тех пор неизменно участвовал в чемпионате Северной Ирландии. В сезоне 1964/65 впервые в своей истории «Дерри Сити» стал чемпионом Северной Ирландии по футболу.
В конце 1960-х годах в Северной Ирландии началась новая волна беспорядков. Эпицентром проблем тогда стал Лондондерри и его футбольный клуб «Дерри Сити», игравший на стадионе «Брэндивелл», расположенный в католическом районе «Богсайд». С 1968 по 1972 год матчи с участием «Дерри Сити» регулярно переносились или откладывались из-за отсутствия гарантий их безопасности.
Несмотря на то, что «Дерри Сити» является националистически-католическим клубом, религия не имела значения, может ли игрок играть за «Дерри Сити» или нет. В «Дерри Сити» игроки были из обеих конфессий[2].
После выхода из чемпионата Северной Ирландии клуб выступал на любительском уровне. Каждый год «Дерри Сити» подавал заявку на возвращение в североирландскую лигу с разрешением играть на родном стадионе, но каждый раз получал отказ. Руководство клуба подозревало, что заявления «Дерри Сити» о приеме были отклонены по политическим и религиозным причинам. По этой причине руководство клуба обратило свой взор на юг.
Этот период в истории клуба получил название у болельщиков команды «Запущенные/пустынные годы» (Wilderness years).
С 1983 года клуб работал над проектом по переходу «Дерри Сити» в систему лиг Ирландии. Руководство ИФА хотела сорвать эти планы. Президент ИФА Гарри Каван[англ.] заявил, что Устав ФИФА запрещает играть в лиге другой ассоциации. Но планы «Дерри Сити» получили поддержку со стороны футбольных клубов обеих ассоциаций. После того, как другие североирландские клубы высказались в поддержку перемен, в августе 1984 года в Дандолке состоялась встреча представителей обеих лиг. Северная Ирландская лига согласилась на запросы «Дерри Сити», хотя внутри лиги были опасения, что другие североирландские клубы также захотят перейти в ирландскую лигу.
После серии товарищеских матчей против ирландских клубов, таких как «Дандолк» и «Шемрок Роверс», «Дерри Сити» был проинформирован о том, что клуб будет принят во вновь созданный Первый дивизион Лиги Ирландии. Однако предварительным условием было то, что у ИФА не будет никаких возражений и что ФИФА даст свое согласие. Ни ФИФА, ни УЕФА не высказались против, и «Дерри Сити» смог вступить в ирландскую лигу. С переходом в Лигу Ирландии, клуб снова получил профессиональный статус.
Уже на второй год пребывания в элите, в сезоне 1988/89 «Дерри Сити» выиграл чемпионат Ирландии. Помимо чемпионата клуб одержал победы в национальном кубке и в кубке ирландской Лиги, оформив таким образом так называемый «золотой требл». Эта первая в истории ирландского футбола команда, выигравшая все три ирландских футбольных турнира за один сезон.
«Дерри Сити» является неизменным участником ирландской Премьер лиги и по числу завоеванных трофеев считается одним из самых титулованных ирландских клубов.
Ричард Кокс, Дейв Расселл, Рэй Вэмплью.Ирландский футбол // Энциклопедия британского футбола. — М.: ФАИР-ПРЕСС, 2006. — 384 с. — 2500 экз. — ISBN 5-8183-1067-1.