Hughes var hovedsakelig forsvarsspiller for flere klubber, inkludert Falkirk, Celtic, Hibernian og Ayr United. Mot slutten av spillerkarrieren tok Hughes også på seg treneransvar, og ble utnevnt til manager for Falkirk i 2003 (i begynnelsen som manager sammen med Owen Coyle). Hughes ledet Falkirk til opprykk til Scottish Premier League og finale i den skotske FA-cupen i løpet av sin tid med hovedansvar. Hughes forlot Falkirk for å bli manager for Hibernian i 2009, men ble løst fra stillingen 4. oktober 2010, etter bare 16 måneder i sjefsstolen på Easter Road. Han ble manager i Livingston februar 2012, men forlot klubben i november for å ta over Hartlepool United. Han fikk sparken i klubben mai 2013 etter at klubben kom på nest sisteplass i divisjonen og rykket ned. 4. desember 2013 var han tilbake i skotsk fotball som ny trener i Inverness Caledonian Thistle.
Spillerkarriere
Hughes er "ett av seks barn fra en klassisk arbeiderklassefamilie" i Leith.[2] Han startet sin spillerkarriere innen amatørfotball med spill for Newtongrange Star,[3] før han signerte for Berwick Rangers, der han var spiss. Etter et kort opphold sør for grensen med Swansea City etablerte Hughes seg som forsvarsspiller for Falkirk. Hans spillerkarriere nådde nye høyder da han ble rekruttert av Celtic i 1995.[2] Deretter spilte han for sin lokale klubb Hibernian, Ayr United og til slutt returnerte han til Falkirk i en delt spiller- og trenerrolle.
Hughes fikk sin første managerjobb i 2003, da han og Owen Coyle ble utnevnt til managere sammen for Falkirk. Coyle forlot deretter Falkirk for å slutte seg til Ian McCall i Dundee United, noe som gav Hughes eneansvaret for Falkirk. Hughes ledet så Falkirk til opprykk til Scottish Premier League i 2005.[5] Så vel som å stabilisere Falkirk som et SPL-lag i fire sesonger, ledet Hughes også klubben til den skotske cupfinalen i 2009.[5]
Hughes ble utnevnt til Hibernian-manager den 8. juni 2009.[5] Han ledet laget til spill i Europaliga-kvalifikasjonen gjennom sin første sesong som manager, siden Hibernian avsluttet på fjerdeplass i SPL.[6] Dårlige resultater i begynnelsen av neste sesong førte imidlertid til at supporterne startet med å bue på sitt eget lag.[7] Hughes forlot klubben etter gjensidig forståelse med klubbstyret mandag 4. oktober 2010 etter et 2–0-tap for St. Johnstone.[8][9]
Han ble manager for skotske Livingston februar 2012, men forlot klubben for å ta over Hartlepool United i november 2012. Hartlepool United hadde da spilt 20 kamper i League One uten å vinne. Hughes ble kåret til månedens manager i februar 2013 etter forbedrede resultater, men klarte ikke å unngå at klubben rykket ned. I mai 2013 fikk han sparken i klubben.
Hughes ble utnevnt til manager for Scottish Premiership laget Inverness Caledonian Thistle 4. desember 2013 på en 2 1/2-årskontrakt.[10] Like etter at han var tiltrådt, ledet Hughes laget til deres første store finale etter å ha slått Hearts i semifinalen i ligacupen.