Den 12. august 1956 ble Hughes og running backTommy McCormick byttet til New York Giants mot et draft pick i fjerde runde. Hughes spilte tre sesonger med sitt nyeste lag, som inkluderte to turer til tittelkampen og en seier over Chicago Bears i sin første sesong.
Etter 49ers’ trøbbel i 1968 og 1969 klaffet det i Nolan og Hughes’ tredje år, da de vant divisjonstittelen i NFC West og ledet ligaen i angrep. Den nye suksessen kom godt med for Hughes, som flyttet tilbake til Houston for å bli lagets hovedtrener den 21. januar 1971.
Til tross for en 5-årig kontrakt varte Hughes bare én sesong i stillingen. Tegn på problemer kom allerede i sesongåpningen, da Houston tapte 31–0 mot Cleveland Browns, og senere da Hughes sparket to assistenttrenere midt i sesongen. Kaoset endte 22. desember, da Hughes sa opp etter en maktkamp hvor Hughes ba om å få sparke lagets fysiske trener, mens lageier Bud Adams insisterte på at utstyrsmanageren (som Hughes hadde sparket) skulle ansettes.
Nesten to år senere kom det frem at lagets centerJerry Sturm indikerte at han hadde blitt tilbudt en bestikkelse for å fikse kampen.[2] Etter at Hughes forlot laget ble Oilers det først (og fremdeles eneste) til å ha to sesonger med kun 1 seier siden sammenslåingen av AFL og NFL, med sesongresultat på 1–13 i 1972 og 1973.
Hughes jobbet i en kort periode i en husvognfabrikk frem til en kontrakt for å bli quarterbacks coach for St. Louis Cardinals den 30. august 1972. Da Cardinals’ hovedtrener Bob Hollway fikk sparken samme sesong tok Hughes en ny jobb, som offensive backfield coach for Dallas Cowboys, den 8. mars 1973.
I løpet av Hughes’ fire sesonger med Cowboys spilte laget i to NFC Championship-kamper og i Super Bowl X mot Pittsburgh Steelers. Hughes forlot laget i 1977 for å jobbe under Tommy Hudspeth for Detroit Lions, men hele trenerstallen ble avsagt den 9. januar 1978.[3]
Han ble gjenforent med Dick Nolan da han ble hovedtrener for New Orleans Saints i 1978. Dette varte bare i tre år, da et nytt og forbedret Saints i 1979 fikk kallenavnet «Aints» etter en katastrofal 1980-sesong, best kjent for et nederlag mot 49ers den 7. desember hvor Saints hadde en ledelse på 28 poeng.
Hughes tilbrakte 1981-sesongen med Philadelphia Eagles før han ble ansatt som offensive coordinator for Chicago Bears under lagets nye hovedtrener Mike Ditka. Hvor laget var best kjent for et sterkt forsvar i denne perioden hadde de også running back Walter Payton på angrep, en kombinasjon som ledet Bears til en ligatittel i 1985 da de slo New England Patriots 46–10 i Super Bowl XX.[4]
Bears nådde sluttspillet alle de tre påfølgendfe sesongene, men Hughes sa opp under treningsleiren i 1989 etter å ha mistet stillingen. Halvveis inn i sesongen tok han over som quarterbacks coach for Eagles. I 1990 ble han ansatt som defensive coordinator for Lake Forest College. Hughes hadde fem barn og ti barnebarn.
