Tot de Franse Revolutie hing de geschiedenis van de plaats samen met die van de abdij van Der. Deze werd in de 7e eeuw gesticht door Berchaire in een groot woud en was oorspronkelijk gewijd aan de heilige Remigius. Abt Adson liet in de 10e eeuw een nieuwe abdijkerk bouwen, die werd gewijd aan de heiligen Petrus en Paulus. In de 14e eeuw werd de abdij grotendeels verwoest door oorlogsgeweld. Vanaf 1499 liet abt François de Dinteville haar weer opbouwen.
Na 1789 werd de abdij afgeschaft en de abdijgebouwen werden opgekocht door de gemeente. In 1806 stichtte Napoleon een militaire stoeterij (haras) in de voormalige abdij van Montier-en-Der. In de loop van de 19e eeuw werden de abdijgebouwen aangepast aan de nieuwe functie. Montier-en-Der kreeg ook een hippodroom, de hippodrome de la Crouée gesticht in 1849.
Het oude centrum, grotendeels bestaande uit vakwerkhuizen, werd zwaar beschadigd in juni 1940 tijdens een Duits bombardement. De wederopbouw werd aangevat in 1949 en duurde verschillende decennia.