Hunter speelde haar eerste hoofdrol in de film Raising Arizona in 1987. In datzelfde jaar speelde ze ook in Broadcast News, waarvoor ze genomineerd werd voor een Oscar voor beste actrice. In 1993 wist ze die prijs zelfs te winnen voor haar rol in The Piano. Eveneens in 1993 werd ze genomineerd voor een Oscar voor beste vrouwelijke bijrol voor haar rol in The Firm. In 2004 werd ze opnieuw genomineerd voor een Oscar voor beste vrouwelijke bijrol voor Thirteen. Hunter speelde in haar carrière ook in diverse televisiefilms en won daarvoor twee Emmy's.
Hunter had een relatie met acteur Arlis Howard. Op 20 mei 1995 trouwde ze met cinematograaf Janusz Kamiński. Het paar scheidde op 21 december 2001. In 2001 kreeg Hunter een relatie met de Amerikaanse acteur Gordon MacDonald, met wie ze in 2001 speelde in het toneelstuk Carr's By the Bog of Cats. In januari 2006 werd bekendgemaakt dat het paar een tweeling had gekregen, twee jongens.