In 1936 verschijnt de naam Aktjoebinsk voor het eerst op de voetbalkaart, als een club genaamd FK Dinamo Aktjoebinsk (Russisch ФК Динамо Актюбинск) in de tweede ronde van de Russische voetbalbeker de legerclub CDNA Moskwa ontvangt (en met 0-4 verliest). Vervolgens blijft deze uithoek van de voormalige Sovjet-Unie drie decennia lang wat voetbal betreft een witte vlek, tot in 1966 ineens uit het niets een club opduikt die onder de naam Aktjoebinets Aktjoebinsk (Russisch ФК Актюбинец Актюбинск) kampioen wordt van de competitie van de Kazachse SSR, op dat moment het derde niveau in de USSR; het gaat hier om een team van de Aktjoeberentgen Fabriek Fitness Club in Aktjoebinsk.
Als officiële oprichtingsdatum wordt echter 1967 aangehouden, toen de club een professionele status kreeg. In 1981 werd de club kampioen van de 3e Sovjetdivisie, Zone 7, waarin ook andere clubs uit de Centraal-Aziatische deelrepublieken uitkwamen; in 1991 werd de club de laatste kampioen en de laatste bekerwinnaar van de Kazachse SSR.
Als in 1992 de eerste competitie van het onafhankelijke Kazachstan van start gaat, is Aktyubïnec FK Aktyubïnsk (Kazachs Актюбинец ФК Актюбинск) meteen van de partij. In 1996 wordt naar goed oud Kazachs gebruik de naam van de club veranderd in Aqtöbemunay FK Aktyubïnsk (Kazachs Ақтөбемұнай ФК Актюбинск) en in 1997 in Aqtöbe FK (Kazachs Ақтөбе ФК). Aqtöbe is dan al lang de inheemse naam voor de stad die officieel nog tot 1999 de Russische naam Aktjoebinsk (inmiddels "verkazachst" tot Aktyubïnsk) heet. In 1997 trekt de ploeg zich na 22 speelronden vrijwillig terug uit de Premjer-Liga en speelt dan ruim twee jaar geen competitiewedstrijd. In 2000 wordt onder de naam Aqtöbe-Lento FK (Kazachs Ақтөбе-Ленто ФК) een nieuwe start gemaakt en de club wordt meteen kampioen van de Pervoj-Liga en promoveert weer naar het hoogste niveau. In 2005 wordt de club voor de eerste maal kampioen van Kazachstan en noemt zich vervolgens weer Aqtöbe FK. In de jaren 2007, 2008 en 2009 wordt de ploeg nog driemaal kampioen; in 2008 wint Aqtöbe FK zelfs de dubbel. Na 2014 zakte de club af in de Premjer Liga en in 2019 degradeerde Aqtöbe naar de birinşi Lïgası.
Tweede eltfal
Van 2003 t/m 2012 speelt het tweede elftal onafgebroken in de Kazachse Eerste Divisie onder de naam Aqtöbe-Jas FK; Jas is Kazachs voor Jong. Na 2007 ging de Eerste Divisie verder zonder specifieke tweede elftallen; alleen Aqtöbe-Jas FK bleef tot de degradatie in 2012 verder spelen op dit niveau.
