הדיוויזיה הוקמה ב-19 באוקטובר1920 כדיוויזיית המשמר הלאומי, והיא כללה את יחידות המשמר הלאומי ממדינות דלאוור, ניו ג'רזי וניו יורק, והייתה אמורה להוות חלק מאזור הקורפוס ה-2. הדיוויזיה כללה את חטיבת הרגלים ה-57 מהמשמר הלאומי של צבא ניו ג'רזי וחטיבת הרגלים ה-87 של המשמר הלאומי של צבא ניו יורק. הדיוויזיה אושרה על ידי שר המלחמה ב-5 באוקטובר1921 והוכרה פדרלית ב-26 במרץ1924.
הדיוויזיה הייתה בדרכה לניו ג'רזי ב-7 בדצמבר 1941, וחזרה לפורט דיקס כאשר נשמעו חדשות על המתקפה על פרל הארבור. צוות קרב רגימנטלי, המבוסס על רגימנט הרגלים ה-113, נותק מיד מהדיוויזיה וצורף לפיקוד ההגנה המזרחית כדי לספק כוחות יבשתיים להגנת החוף המזרחי מניו יורק ועד פילדלפיה. זמן קצר לאחר מכן, עברו שאר יחידות הדיוויזיה למחנה קלייבורן, לוס אנג'לס, שם אורגנה מחדש הדיוויזיה ה-44 כדיוויזיית חי"ר ב-16 בפברואר1942.
לאחר מכן נשלחה הדיוויזיה לפורט לואיס וושינגטון, שם השתתפה בהגנה על החוף המערבי תחת פיקוד ההגנה המערבית למשך שארית שנת 1942. בפברואר 1943, דיוויזיית הרגלים ה-44, הצטמצמה מאוד בגלל אובדן כוח אדם ויחידות. לאחר השלמת "סדרת D", אימון ברמת דיוויזיה, נשלחה הדיוויזיה ה-44 להשתתף בתמרוני הארמייה הרביעית בלואיזיאנה. לאחר מכן עברה הדיוויזיה למחנה פיליפס, קנזס להכנותיה האחרונות לפני הפריסה. הדיוויזיה עברה ברכבת למחנה מיילס סטנדיש, מסצ'וסטס, וב-5 בספטמבר1944 הפליגה מבוסטון לאירופה.
חיילי דיוויזיית הרגלים ה-44 במנהיים, מרץ 1945
דיוויזיית הרגלים ה-44 נחתה בצרפת דרך שרבור, ב-15 בספטמבר 1944, והתאמנה במשך חודש לפני כניסתה ללחימה. הדיוויזיה כללה את רגימנטים הרגלים ה-71, ה-114 וה-324. ב-18 באוקטובר 1944 היא החליפה את הדיוויזיה ה-79 בסביבת פורט דה פארוי, מזרחית ללונוויל, צרפת, כחלק מהארמייה השביעית ואבטחה מספר מעברים בהרי הווז'. תוך 6 ימים נפגעה הדיוויזיה במתקפת נגד גרמנית כבדה, 25–26 באוקטובר. ההתקפה נהדפה והדיוויזיה המשיכה בהגנה הפעילה. ב-13 בנובמבר 1944, היא יצאה בהתקפה לצפון-מזרח, ועברה דרך הרי הווז' ממזרח ל-Leintrey ל-Dossenheim, כבשה את אבריקור ב-17 בנובמבר, ודחפה לשחרור שטרסבורג, יחד עם דיוויזיית השריון הצרפתית ה-2. לאחר התארגנות, חזרה הדיוויזיה להתקפה, כבשה את רצוילר ונכנסה לאנסמבל דה ביטש בקו מז'ינו. ב-14 בדצמבר, רגימנטים של הדיוויזיה ה-44 השתתפו בתקיפת ביצורי קו מז'ינו. רגימנט הרגלים ה-71 וה-324 של הדיוויזיה תקפו את פורט סימסרהוף ואת הוטווילר הסמוכה. לאחר שישה ימי לחימה, כבשה היחידה את סימרסהוף ב-20 בדצמבר. ב-21–23 בדצמבר, הדיוויזיה ה-44 הדפה שלושה ניסיונות מעבר של האויב בנהר בליס.
מיקי רוני מבדר את חיילי הדיוויזיה ה-44 בקיסט, גרמניה במהלך טיול ג'יפים במאי 1945.
הגנה אגרסיבית על אזור סרגומינס נמשכה לאורך פברואר 1945 ורוב חודש מרץ. הדיוויזיה חצתה את הריין בוורמס, ב-26 במרץ, בעקבות הדיוויזיה ה-3, ולאחר מכן חצתה את נהר הנקר כדי לתקוף ולכבוש את מנהיים, ב-28–29 במרץ. הדיוויזיה חצתה את המיין בתחילת אפריל, ועסקה בתקופת אימונים של 3 שבועות. ב-18 באפריל, התקדמה הדיוויזיה בעקבות הדיוויזיה המשוריינת ה-10 וכבשה את אהינגן, וב-23 באפריל, חצתה את הדנובה, ותקפה לדרום מזרח, תוך שהיא כובשת את פוסן, ברג ו- ורטאך, והתקדמה לכיוון אוסטריה. ב-2 במאי, קבוצה של מדעני רקטות V-2 שכללה את ורנר פון בראון נכנעה ללוחמי הדיוויזיה במרדף אחר האויב המתפורר דרך מעבר פרן ואל עמק נהר האין, הדיוויזיה ה-44 הקימה מחסומים באימסט ב-4 במאי. לאחר תקופה קצרה של שירות כחיל כיבוש, חזרה הדיוויזיה לארצות הברית ביולי 1945 לצורך הכשרה מחדש לפני היערכות מחדש, אך סיום המערכה באוקיינוס השקט הביא לפירוק הדיוויזיה בנובמבר 1945 במחנה צ'אפי, ארקנסו. במהלך המלחמה נהרגו 1,038 מחיילי הדיוויזיה ו-4,209 נפצעו.
לאחר המלחמה
דיוויזיית הרגלים ה-44 הופעלה מחדש במשמר הלאומי של צבא אילינוי ב-1946, ונכנסה לשירות פדרלי בתחילת 1952 במהלך מלחמת קוריאה. הדיוויזיה פורקה לאחר שחרורה מהשירות הפדרלי ב-10 באוקטובר1954.
ב-15 ביוני2017, צוות הקרב החטיבתי ה-50 הוגדר מחדש כצוות הקרב החטיבתי ה-44, והוא נושא את המורשת של דיוויזיית הרגלים ה-44.
