Le théâtre a été construit à l'initiative de Gustave III, passionné de théâtre et d'opéra. De petite taille, mais pourvu d'un plateau de scène imposant, il a conservé sa machinerie d'origine.
Jusqu'en 1771, date de la mort du roi Adolphe-Frédéric, le lieu accueille une troupe de comédiens français chargés de distraire la cour. En 1777, le théâtre est offert par la reine Louise-Ulrique à son fils Gustave III. Le théâtre du château de Drottningholm connaît alors une période faste. Le souverain encourage la création d'ouvrages en langue suédoise, et à côté d'une programmation d'influence française, le lieu contribue alors à l'instauration d'une véritable tradition lyrique nationale[2].
En 1791, le foyer du théâtre est décoré par le peintre français Louis-Jean Desprez[1].
Le théâtre sert ensuite à entreposer du mobilier inutilisé. Le lieu est redécouvert en 1921 par l'historien Agne Beijer lors de recherches. Le bâtiment est alors restauré et accueille dès 1922 des concerts et des représentations d'opéra, en privé, puis en public à partir de 1948[2].
De nos jours, le théâtre est géré par une fondation privée. Il abrite une collection d'objets relatifs au théâtre et accueille l'été des opéras représentés dans les conditions d'origine, sur instruments d'époque[2].
Pour la version cinématographique de La Flûte enchantée de Mozart, réalisée par Ingmar Bergman (1975), le décor du théâtre, jugé trop fragile pour accueillir une équipe de tournage, a été reconstitué en studio[2].
