Où il vit, à Winkler, Dustin Penner joue avec l'équipe de hockey sur glace de son école secondaire, les Zodiacs de Garden Valley. Penner continue son cheminement de hockey mais il a de la difficulté à intégrer l'équipe junior locale.
Avec peu d'espoir d'être professionnel un jour, il réussit à intégrer le Minot State University-Bottineau. Après une blessure au fémur, Penner remporte le Most Determined Player Award dans la NJCAA.
La saison suivante, Penner a une place régulière avec l'équipe 2006-2007 des Ducks d'Anaheim (le Mighy Ducks a été abrégé par Ducks pendant la saison morte). Il marque 29 buts et 45 points lui qui joue avec Ryan Getzlaf et Corey Perry sur la "Kid Line". Son total de but est le deuxième meilleur de l'équipe derrière le vétéran Teemu Selänne qui en a inscrit 48. Penner bat ainsi un record d'équipe pour le nombre de buts en une saison pour une recrue (dépassé par Bobby Ryan en 2008-2009). Cette même année, les Ducks remporte la Coupe Stanley contre les Sénateurs d'Ottawa.
Après avoir remporté la Coupe Stanley avec les Canards, Penner est agent libre avec restriction. Les Ducks, manquant de place sur le plafond salarial, ne peuvent signer Penner. Le directeur général des Oilers d'EdmontonKevin Lowe saute sur l'occasion et s'entend avec Penner pour cinq ans à une valeur de 21 250 000 $. Kevin Lowe est critiqué par les médias et par Brian Burke (DG des Ducks) à cause du lucratif contrat.