Il est le fils de Jeanne Beton de Balfour et de Jacques II Hamilton, comte d'Aran[1]. Neveu de James Beaton, il fut un des plus zélés combattants de la Réforme en Écosse et allié de la France, où il partit à l'âge de 15 ans pour ses études et fit ses débuts à la Cour de François Ier.
Après la mort du roi le , il devint chancelier de la jeune reine Marie Stuart née quelques jours auparavant. Beaton produisit un testament du défunt roi qui le désignait au nombre des régents du royaume jusqu'à la majorité de la fille du roi.
Le régent James Hamilton, comte d'Arran, décida alors de faire valoir ses droits devant la réunion du premier Parlement d'Écosse. Le testament fut déclaré faux et David Beaton, qui avait appelé dès 1542 les troupes du duc de Guise à venir soutenir Marie de Guise, fut emprisonné puis relâché peu après.
Entre-temps, les protestants avaient obtenu de Jacques Hamilton la nomination de nombreux pasteurs et un traité de 1543 stipulant que la fille de Marie de Guise, âgée d'un an, devrait épouser un prince protestant.
Mais dès 1544, David Beaton revient au pouvoir, grâce à l'armée levée par Matthew Stewart, de retour de France. Il exerça alors l'autorité avec beaucoup de rigueur, chassa John Knox de l'université de St Andrews, fit brûler plusieurs hérétiques mais périt assassiné () dans son château par les partisans de l'un de ces hérétiques, George Wishart.
Sources
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↑P. Louis LAINÉ, Archives généalogiques et historiques de la Noblesse de France; ou, recueil de preuves, mémoires et notices généalogiques, servant à constater l'origine, la filiation, les alliances et les illustrations religieuses, civiles et militaires des diverses maisons et familles nobles du royaume. (Avec la collection des nobiliaires généraux des provinces de France.) [tom. 11 edited by J. J. L. Lainé.], (lire en ligne)