Remplaçant de Daniel Carter, Cameron McIntyre ne participe pas à la finale du Super 14 2006 face aux Hurricanes et quitte les Crusaders de Canterbury. Annoncé à l'ASM Clermont Auvergne en juin, il signe pour le Castres olympique en fin d'année (le 07.11.06, contrat de deux ans). Il prolonge ensuite son contrat de deux années supplémentaires en 2009 alors qu'il est encore courtisé par Clermont. À Castres, il tarde à prendre ses marques et ses prestations ne sont pas à la hauteur des espoirs fondés en lui. Il aura fallu quatre années à Cameron McIntyre pour sortir de ce no man's land dans lequel il semblait irrémédiablement enlisé. À l'image du début de saison du CO (victoire face à Biarritz et Bourgoin), Cameron a donc retrouvé un second souffle. «Quand on est arrivé à Castres avec Laurent (Travers), j'ai clairement dit au Président (Jean-Philippe Swiadek) que je souhaitais le conserver alors qu'il était en fin de contrat», rappelle Laurent Labit. «C'est un joueur tellement doué par son jeu de ligne, avec une telle dextérité. On ne pouvait pas laisser partir ce talent».
Lors de la saison 2009-2010, Cameron Mc Intyre et le CO se qualifièrent pour les phases finales du Top 14 mais furent éliminés en quart-de-finale contre le Stade toulousain au Stadium de Toulouse en mai 2010. Il participa avec le CO à la Coupe d'Europe en 2008 et 2010 où le CO affronta les London Wasps, Leinster, Cardiff, Northampton...