Yhdysvaltain federaation tähtilaiva USS Enterprise saapuu avaruusasema Yorktownille täydentääkseen varastojaan ja antaakseen miehistölle lomaa. Kapteeni James T. Kirk pyrkii hakemaan uutta sisältöä tutkimusretkille ja on hakenut ylennystä vara-amiraaliksi; hän suosittelee Spockia korvaajakseen. Samaan aikaan Hikaru Sulu tapaa perheensä, Montgomery Scott pyrkii pitämään aluksen toimintakuntoisena, ja Spock ja Nyota Uhura ovat lopettaneet suhteensa; Spock saa myös sanan Uudelta Vulkanukselta, että suurlähettiläs Spock on kuollut.
USS Enterprise lähetetään pelastusoperaatioon, kun lähellä olevasta kartoittamattomasta tähtisumusta ulos on ajelehtinut pakokapseli. Sen matkustaja Kalara väittää, että hänen aluksensa on juuttunut Altamidille, tähtisumussa olevalle planeetalle. Massiivinen parvi droonialuksia tekee yllätyshyökkäyksen ja alkaa nopeasti hajottaa USS Enterprisea. Parven johtaja Krall ja hänen miehistönsä nousevat rampautuneeseen Enterpriseen, vangitsevat ja tappavat useita miehistön jäseniä ja yrittävät kaapata Abronathin, äskettäisen tehtävän aikana löydetyn reliikin. Kirk käskee miehistön hylkäämään laivan, jättäen Enterprisen lautasosan jäännökset putoamaan Altamidiin.
Planeetalla Krall vangitsee Sulun, Uhuran ja muut selviytyneet. Kirk, Pavel Chekov ja heidän seurassaan oleva Kalara paikallistavat Enterprisen lautasosan. Tietäen Kalaran tienneen ennakolta heihin kohdistettavasta hyökkäyksestä he huijaavat Kalaran paljastamaan olevansa Krallin vakooja. Kalara saa surmansa jäädessään Enterprisen lautasosan alle, kun Kirk ja Chekov kääntävät sen ympäri paetessaan Krallin sotilaita. Toisaalla planeetalla tohtori Leonard McCoy ja haavoittunut Spock etsivät muita eloonjääneitä. Spock selittää McCoylle, että hänen ja Uhuran välillä Yorktownissa olleet jännitteet johtuivat hänen aikomuksestaan lähteä Tähtilaivastosta auttaakseen Vulkanuksen eloonjääneitä ja jatkaakseen edesmenneen suurlähettiläs Spockin työtä. Jaylah, paettuaan aiemmin Krallin leiriltä, jolla hänen isänsä tapettiin, pelastaa Scottin ja vie hänet tilapäiseen kotiinsa haaksirikkoutuneelle USS Franklinille, joka oli varhainen Tähtilaivaston alus ja raportoitu kadonneeksi yli vuosisata aikaisemmin. Scott tapaa jälleen Kirkin, Chekovin, McCoyn ja Spockin. Krall pakottaa Enterprisen miehistön luovuttamaan Abronathin ja käyttää sitä sitten muinaisen bioaseen valmistamiseen. Kun laite on valmis, Krall aikoo tappaa Yorktownin asukkaat ja käyttää sitten tukikohtaa hyökkäykseen Yhdistyneiden planeettojen liittoa vastaan. Kirk ja muut vapauttavat miehistön Krallin lähdettyä avaruuteen bioaseineen ja johtaen droonejaan Yorktowniin.
Enterprisen eloonjääneet käynnistävät Franklinin ja lähtevät ajamaan takaa Krallia. Kirk päättelee drooniparven olevan mahdollisesti altis korkeille taajuuksille, kuten VHF-radio, ja he sotkevat droonien viestinnän ja tuhoavat parven lähettämällä Beastie Boysin kappaletta "Sabotage". Franklin jahtaa Krallia Yorktownin läpi. Uhura, Kirk ja Scotty löytävät Franklinin lokista tiedon, että Krall on itse asiassa Balthazar Edison, Franklinin entinen kapteeni. Liittoa edeltävällä ajalla ihmissotilaana ollut Edison hylkäsi federaation periaatteet yhtenäisyydestä ja yhteistyöstä entisten vihollisten, kuten Xindin ja Romulanin, kanssa. Kun hän ja hänen miehistönsä olivat haaksirikkoutuneet Altamidiin madonreiän kautta, selviytyneet käyttivät sukupuuttoon kuolleen alkuperäisrodun tekniikkaa pidentääkseen omaa elämäänsä muiden kustannuksella, ja muunsivat muinaisen rodun horrostaneet kaivosdroonit parveksi. Uskoen federaation hylänneen heidät Edison aikoi tuhota federaation ja käynnistää galaktisen konfliktin uudelleen. Kirk ajaa Edisonia takaa Yorktownin ilmanvaihtojärjestelmään, jossa Edison aktivoi bioaseen. Ennen kuin aseen vaikutus ehtii levitä, Kirk sinkoaa sen ja Edisonin avaruuteen, missä ase hajottaa Edisonin. Yhtä droonialusta ohjaten Spock ja McCoy pelastavat Kirkin hetkeä ennen kuin myös hän sinkoutuisi avaruuteen.
Tapahtumien jälkeen kommodori Paris sulkee kapteeni Edisonin ja USS Franklinin miehistön tapauksen. Vaikka Kirkille tarjotaan ylennystä vara-amiraaliksi, hän päättää pysyä kapteenina. Spock päättää jäädä Tähtilaivastoon ja uudistaa suhteensa Uhuraan. Kirkin suosituksesta Jaylah hyväksytään Tähtilaivaston akatemiaan. Kun miehistö juhlii Kirkin syntymäpäivää, he seuraavat uuden aluksensa USS Enterprise-A:n rakentamista, ja palaavat tehtäväänsä.
