1871an sortu zen Exeter Rugby Club eta 1873an jokatu zuen lehen partida. 1890an Devongo Kopa eskuratu zuen. 1905ean bere zelaian jokatu zuen lehen aldiz Zeelanda Berriko errugbi selekzioak partida Iparraldeko hemisferioan. Devon Konderriko selekzioaren aurka jokatu zuen eta orduan jaso zuen "All Blacks" ezizena.
1996an Heineken Kopa abiatzearekin batera Europako taldeak profesionalizatu egin ziren, baina Exeter behe mailatan aritu zen. Hala ere hainbat aldiz jokatu zituen Kopako final laurdenak, 1993 eta 1995ean hain zuzne ere. Hirugarren mailan ari zen orduan. 2010an bigarren mailako txapelduna izan zen eta ordutik lehen mailan dabil. Anglo-Galestar Kopa bat jokatu du eta Europako bi txapelketetan ere aritu da, Heineken Kopan eta Challege Kopan.
2016an liga bikaina burutu eta finalista izan zen. 2017an lortu zuen Liga irabaztea. 2018 eta 2019an Ligako fase erregularra irabazi eta finala jokatu zuen, baina galtzaile atera zen. 2020an Europako Txapeldunen Kopa irabazi zuen, bai eta Ingalaterrako liga ere bigarren aliz.
