Ta alustas klubikarjääri Moskva Lokomotivis, millega liitus 2011. aastal. Venemaa kõrgliigas tegi ta debüüdi 2013. aastal. Esimese värava lõi ta klubi meeskonnas 5. mail 2013 mängus Permi Amkari vastu. Hooajal 2013–14 valiti Mirantšuk Venemaa kõrgliiga hooaja parimaks alla 21-aastaseks mängijaks. Hooajal 2017–18 tuli ta Lokomotiviga Venemaa meistriks. Hooajal 2019–20 lõi ta Venemaa kõrgliigas 12 väravat.
2020. aasta augustis siirdus ta umbes 15 miljoni euro eest Atalantasse. Klubi meeskonnas debüteeris ta 21. oktoobril 2020 UEFA Meistrite Liiga alagrupiturniiril mängus FC Midtjyllandi vastu ja lõi selles mängus ka värava. Itaalia kõrgliigas tegi ta debüüdi 8. novembril 2020 mängus Milano Internazionale vastu ja lõi ka selles mängus värava.
