El nombre "Tallahassee" es una palabra de la lengua amerindiamuskogueana que significa "viejos campos," o "pueblo viejo." Muy probablemente se refería al poblado seminola ubicado cerca del río en donde anteriormente vivían miembros de la tribu apalache que se dedicaban al cultivo con bastante éxito. En la región se instaló la Misión de San Luis de Apalache que surtía de productos agrícola a la colonia española de San Agustín. La misión ha sido reconstruida como parte de acervo histórico de la región.
En 1821 Florida fue cedida por España a Estados Unidos y se estableció un gobierno territorial, pero debido a lo impráctico de alternar la sede del gobierno entre San Agustín y Pensacola, las dos ciudades más grandes del territorio, el gobernador territorial William Pope Duval nombró una comisión para establecer un punto más céntrico para la sede del gobierno. La comisión escogió el antiguo asentamiento amerindio de Tallahassee (a mitad de camino entre las dos ciudades), en parte gracias a la belleza del lugar y sus cascadas. En 1845, Florida se convirtió en estado con Tallahassee como capital.
Durante la guerra de Secesión, Tallahassee fue la única capital de estado que no fue tomada por las fuerzas de la unión.
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