Originalmente, la iglesia recibió el nombre de Santa Maria in Capitolo, puesto que se encontraba en el monte Capitolino (Campidoglio) de la Antigua Roma; para el siglo XIV había sido rebautizada. Según una leyenda medieval presentada en una guía de mediados del siglo XII sobre Roma, Mirabilia Urbis Romae, que pretendía que la iglesia estaba construida sobre un Ara primogeniti Dei de César Augusto, en el lugar donde la sibila tiburtina profetizó a Augusto la llegada de Cristo. «Por esta razón las figuras de Augusto y de la sibila tiburtina se encuentran pintadas a ambos lados del arco sobre el altar»(Lanciani, ca. 1). En la Edad Media, se ejecutaba a los criminales condenados a los pies de su escalinata; en aquel lugar, el autoproclamado Tribuno y resucitador de la República Romana, Cola di Rienzo encontró la muerte, cerca del lugar donde una estatua lo recuerda.
Es posible que la iglesia se construyera sobre el templo de Juno Moneta, erigido sobre el Arx. Las otras hipótesis son que la iglesia reemplazó el auguraculum, sede de los augures.
La iglesia se asentó en el lugar donde había una abadía bizantina mencionada en el año 574; al principio siguió el rito griego, un signo de poder del exarca bizantino. Tomada por el papado en el siglo IX, la iglesia fue entregada primero a los benedictinos, luego, por una bula papal, a los franciscanos en 1249-1250; con los franciscanos recibió su aspecto románico-gótica. Los arcos que dividen la nave central de las laterales están apoyados en columnas, no precisamente dos parecidas, procedentes de las ruinas romanas. Durante la Edad Media, esta iglesia se convirtió en el centro de la vida civil y religiosa de la ciudad. En particular, durante la [[República romana (siglo XIV)|experiencia republicana]] del siglo XIV, cuando Cola di Rienzo inauguró la monumental escalera de 124 escalones en frente de la iglesia, diseñada en 1348 por Simone Andreozzi, con ocasión de la Peste Negra.
En 1571, Santa María en Aracoeli albergó las celebraciones en honor de Marcantonio Colonna después de la victoriosa batalla de Lepanto sobre la flota turca. Para conmemorar la ocasión, el techo compartimentado fue dorado y pintado (se acabó en 1575), para agredecer a la Virgen la victoria. En 1797, con la república romana, la basílica fue desconsagrada y convertida en establo.
La fachada inacabada ha perdido los mosaicos y posteriores frescos que originalmente la decoraron, excepto un mosaico en el tímpano de la puerta principal, una de las tres puertas que son añadidos posteriores. La ventana gótica es el principal detalle que los turistas pueden ver desde la parte baja de las escaleras, pero es realmente el único detalle gótico de la iglesia.
La iglesia también era famosa en Roma por la talla de madera del niño Jesús (Santo Bambino), del siglo XV de madera de olivo proveniente del huerto de Getsemaní y cubierta de valiosos exvotos. Mucha gente de Roma creía en el poder de esta estatua. Fue robada en febrero de 1994 y nunca se recuperó. Actualmente, hay una copia en la iglesia. Está guardada en su propia capilla junto a la sacristía. En la misa de Nochebuena la imagen se lleva a un trono ante el altar mayor y se retira el velo en el Gloria. Hasta la epifanía la imagen cubierta de joyas reside en el belén de Navidad en la nave de la izquierda.