La preĝejo estas dediĉita al Sankta Margareta de Antioĥio kaj estis fondata de benediktanoj dum la 12-a jarcento por ke homoj loĝantoj en kvartalo povus ĉeesti diservojn sen eniri Abatejon Westminster. Ĝi rekonstruiĝis de 1486 al 1523. En 1614 ĝi iĝis la paroĥa preĝejo de Westminster, kaj ekde tiu dato estas tie kie okazis la diservoj de la brita parlamento.
De 1734 al 1738 konstruiĝis la nordokcidenta turo. En 1877 Kavaliro George Gilbert Scott restaŭris kaj reordigis la preĝejon, kvankam ankoraŭ restas multaj tudoraj elementoj.
Preĝejo Sankta Margaret havas gravan muzikan tradicion. Inter la orgenistoj estis la komponisto John Blow kaj Edward Purcell, filo de la komponisto Henry Purcell.