Ĝi estis establita en 1949 per dekreto de la Ministerio de Kulturo kaj Arto kiel la unua regiona muzeo en la historio de la urbo.
Ĝia sidejo iĝis la rekonstruita alo de la Palaco de Branicki. En marto 1950 la muzeo estis translokita al la 18-jarcenta Porgasta Palaceto ĉe la strato Kilińskiego. La 1-an de januaro 1952 la institucio estis ŝtatigita kaj superrigardon pri ĝi transprenis la Nacia Muzeo en Varsovio. Post ok jaroj de ekzistado, la 27-an de julio 1957 Podlaĥia Muzeoakiris la rangon de distrikta muzeo kaj prizorgis la regionajn muzeojn en Łomża kaj Suwałki[2].
La 13-an de septembro 1958 la muzeo translokiĝis al la rekonstruita urbodomo. Pro la pligrandiĝo de la havata spaco oni establis novajn fakojn – apud la ekzistantaj historia kaj arkeologio, en 1958 estis kreita la arta fako, en 1962 – la etnografia kaj en 1965 – la scienc-eduka.
En 1973 la muzeo disvolviĝis rapide, al ĝi aliĝis la palaco en Choroszcz, kie oni kreis la ekspozicion de palacaj ĉambroj. Muzea punkto estis ankaŭ kreita en la refektorio kaj kapelo de la Palaco de la iamaj abatoj en Supraśl. Du jaroj poste, la fako pri historio moviĝis el la Porgasta Palaceto ĉe la strato Kilińskiego 1 al la historia Palaco de Cytron ĉe la strato Warszawska 37. Nova filio estis establita en Tykocin, bazita sur la rekonstruita sinagogo kaj talmuda domo.
En 1982 kaj en Wasilków sur la vojo al Augustów estis establita la Bjalistoka Vilaĝmuzeo (hodiaŭ Podlaĥia Muzeo de Popola Kulturo[3]). En 1984 estis malfermita filio de la muzeo en la renovigita urbodomo en Bielsk Podlaski. La fino de la 20-a jarcento alportis ŝanĝon de la nomo de la institucio: la 27-an de aprilo 1998 ĝi fariĝis Ŝtata Muzeo en Bjalistoko kaj la 25-an de aprilo 2000 ĝi estis nomita Podlaĥia Muzeo en Bjalistoko.
De 1-a de januaro 2020, Podlaĥia Muzeo estas kunadministrata de la Ministerio de Kulturo kaj Nacia Heredaĵo kaj la Podlaĥia provinco. La 17-an de decembro 2019 estis subskribita 10-jara kontrakto pri tio.