Ihre Karriere als Filmemacherin startete sie 1990 mit dem Kurzfilm Florence sowie mit der Regie für das Theaterstück ihres Vaters Arthur Miller After the Fall in einem New Yorker Theater. Anfang der 1990er Jahre spielte sie an der Seite von Harrison Ford in In Sachen Henry sowie mit Kevin Spacey in Gewagtes Spiel und mit Cliff Robertson in Wind. Sie spielte noch in weiteren Filmen mit, wie Mrs. Parker und ihr lasterhafter Kreis, bevor sie nur noch als Schriftstellerin und Regisseurin tätig wurde.
Mit ihrem Erstlingswerk Als sie seine Schuhe sah, wusste sie, dass sie ihren Mann verlassen würde (im englischen Original: Personal Velocity) wurde sie als Schriftstellerin auch international bekannt. Die Verfilmung dreier Erzählungen des Buches, bei der Rebecca Miller selbst Regie führte, gewann 2002 beim Sundance-Filmfestival den Großen Preis der Jury. Auf der Berlinale 2005 wurde ihr Film The Ballad of Jack and Rose gezeigt. Im selben Jahr erschien Mitte September in den USA John Maddens Film Der Beweis – Liebe zwischen Genie und Wahnsinn, der auf dem gleichnamigen preisgekrönten Theaterstück von David Auburn basiert. Rebecca Miller adaptierte den komplexen Stoff gemeinsam mit Auburn für die Kinoleinwand.
2008 wurde ihr Roman The Private Lives of Pippa Lee bei Canongate veröffentlicht. Die deutsche Ausgabe in einer Übersetzung von Reinhild Böhnke erschien im Juli 2008 im Fischer Verlag mit dem Titel Pippa Lee.[2] 2009 hatte ihr gleichnamiger Film im Wettbewerb der Berlinale 2009 Weltpremiere. Sechs Jahre später inszenierte Miller den Spielfilm Maggies Plan (2015) mit Greta Gerwig in der Titelrolle, der ebenfalls auf der Berlinale gezeigt wurde. Im Jahr 2023 wurde ihre mehrere Generationen betreffende romantische Komödie She Came to Me als Eröffnungsfilm der 73. Berlinale ausgewählt.[3]
Rebecca Miller ist seit 1996 mit dem britischen Schauspieler Daniel Day-Lewis verheiratet, mit dem sie zwei Söhne hat.
