Die Kathedrale wurde zwischen 1158 und 1160 im Auftrag des Fürsten von Wladimir, Andrei Bogoljubski, als dreischiffiger Bau mit drei Apsiden errichtet. Schon 1185 bis 1189 wurde sie auf fünf Schiffe verbreitert und um ein Joch verlängert. Die Fassaden sind vertikal durch Pilaster mit korinthischen Kapitellen und horizontal durch zwei Reihen von Blendarkaden gegliedert. Während der Belagerung Wladimirs durch die Mongolen im Jahr 1238 war sie der letzte Zufluchtsort für viele Einwohner von Wladimir, darunter die Familie des Großfürsten, die hier ihren Tod fand. Von den ersten Fresken der Mariä-Entschlafens-Kathedrale sind nur noch vereinzelte Fragmente erhalten. Die Kathedrale wurde 1408 von Andrei Rubljow und Daniil Tschorny mit neuen Wandmalereien verziert. Von diesen sind einzelne Bildnisse der Monumentaldarstellung des Jüngsten Gerichts erhalten. Die meisten heutigen Fresken der Kathedrale stammen aus dem 19. Jahrhundert. Im Jahr 1810 wurde neben der Kathedrale ein Glockenturm erbaut.