La primera seu del Cabildo de Tenerife van ser els mateixos salons de l'Ajuntament de Santa Cruz de Tenerife. En el mateix any de la seva constitució, es va decidir traslladar la seu a un edifici situat en la confluència de l'Avinguda 25 de juliol i el carrer Numancia de la capital tinerfenya. Un trasllat posterior va dur les dependències del Cabildo al Carrer Alfonso XII (actualment Carrer Castillo), on va romandre fins a 1928. En 1940 van concloure les obres de l'actual "Palacio Insular" en la Plaça d'Espanya de Santa Cruz de Tenerife. L'edifici destaca pel seu gran torre coronada per un rellotge encarregat en 1950, sonant cada hora el tajaraste, ball tradicional de Tenerife.
Organització interna
El Cabildo es compon dels següents òrgans:
Presidència
Ple
Consell de Govern
Comissions Informatives
Junta de Portaveus
Les competències del Cabildo de Tenerife estan regulades per La Llei 14/1990, de 26 de juliol, de Règim Jurídic de les Administracions Públiques de Canàries.