Заснаваны ў 1398 г. манахам Ферапонтам як мужчынскі.
У 1409 г. пабудаваны першыя драўляныя царква Раства Багародзіцы, трапезная і келлі. У 1466 г. на месцы заняпалай царквы узведзены больш велічны драўляны храм. Пасля пажару 1488 г. пачалося каменнае будаўніцтва комплексу.
У 16 ст. манастыр — буйны культурны цэнтр (тут перапісваліся кнігі, стваралася бібліятэка).
У 1666—76 гг. тут жыў сасланы патрыярх Нікан; паводле яго загаду узведзены адмысловыя харомы, сярод Барадаўскага возера — каменная выспа ў выглядзе крыжа.
У канцы 17 ст. манастыр заняпаў, у 1798 г. скасаваны, яго цэрквы сталі прыходскімі.
У 1903 г. адноўлены як жаночы. У 1908—15 праведзены рэстаўрацыйныя работы. Пасля 1917 зноў скасаваны.
З 1924 г. музей; цяпер філіял-музей «Фрэскі Дзіянісія» Кірыла-Белазерскага гісторыка-архітэктурнага і мастацкага музея-запаведніка.
З 1990-х гг. дзейнічае як манастыр.
Сучасны стан
Сучасны комплекс Ферапонтава манастыра ўключае: 4-стаўповы 1-купальны 3-апсідны сабор Раства Багародзіцы (1490, на заходнім фасадзе і ў інтэр'еры фрэскі, выкананыя Дзіянісіем з сынамі ў 1502—03); трапезная палата з царквой Дабравешчання (1530—34), звязаныя з саборам крытымі пераходамі (1797; у цэнтры іх убудавана шатровая званіца, 17 ст.); шатровая царква Марцініяна (1640—41), Святыя брамы з 2 надбрамнымі шатровымі цэрквамі (1649).